Filho do actor James Brolin, Josh começou a actuar desde cedo, estreando-se no cinema em 1985 como um dos protagonistas do filme de culto
Os Goonies.

Esteve ocupado na televisão até meados dos anos 90, nomeadamente como Wild Bill Hickock na série de sucesso
«Os Jovens Pistoleiros», e quando regressou ao grande ecrã foi para fazer papéis secundários em filmes de muito poucos méritos, excepção feita a
Mimic – Predadores de Nova Iorque, de Guillermo del Toro.

Em 2000 ganha alguma visibilidade num papel secundário de
O Homem Transparente, de Paul Verhoeven, mas é só a partir de 2007 que todos se parecem ter lembrado dele.

Logo de enfiada tem um dos papéis principais de
Grindhouse – Planeta Terror, de Robert Rodriguez, e papéis secundários de luxo em
Gangster Americano, de Ridley Scott, e
No Vale de Elah, de Paul Haggis.

Ao mesmo tempo, protagoniza para os irmãos Coen
Este País Não é para Velhos, que receberá o Óscar de Melhor Filme.

Em 2008, além da prestação secundária em
Milk, que lhe vale a nomeação ao
Óscar de Melhor Actor Secundário, chegou ao protagonismo absoluto com um papel sumarento e muito elogiado: o de George W. Bush no «biopic»
W., realizado por Oliver Stone.